Хаусман, Хюльсман, Радек - Протистология (2010 г

1 2 8 Эволюция и таксономия

Рис. 87. Apicomplexa: коно­ ид с п о р о з о и т а : а — т о ­ тальный п р е п а р а т и з о л и ­ р о в а н н о г о к о н о и д а и с о ­ п р я ж е н н ы х с т р у к т у р ; б — схема; в и г — морфологи ­ ч е с к и е и з м е н е н и я а п и ­ к а л ь н о г о к о м п л е к с а п р и п р о н и к н о в е н и и в клетку хозяина, внешний вид (в) и продольный срез (г), ко — коноид, вмк — внутренний м е м б р а н н ы й к о м п л е к с (= альвеолы), мт — микро­ трубочки, пкк — преконоидальные кольца, п к — по­ л я р н о е к о л ь ц о с о т х о д я ­ щ и м и м и к р о т р у б о ч к а м и , ро — р о п т р и и , пм — плаз­ матическая м е м б р а н а ( а — из: Nichols et al.: J. Protozool. 34 [1987] 217; 6-r - по Ш о л т и з е к у и М е л х о р - ну). Увел.: а — 35 ОООх.

Рис. 88. Apicomplexa: с п о р о з о и т Toxoplasma gondii во время проникновения в клетку хо­ зяина, ко — коноид, ок — кольцевой скользящий контакт с п о р о з о и т а с клеткой хозяина яс — ядро с п о р о з о и т а , ях — ядро клетки хозяина (из: Nichols and O'Connor: Lab. Invest. 44 [1981] 324). Увел.: 20 ОООх.

такт1. Контакт продвигается назад по поверхности проникающего паразита, а экскретируемое содержимое роптрий (липиды и белки) и микронем (белки) способствует процессу проникновения2. Микротрубочки и микрофиламенты, повидимому, участвуют в обеспечении необходимой для инвазии подвижности. Через 10 секунд паразит полностью по­ гружается в паразитофорную вакуоль и клеточная мембрана хозяина замыкает­ ся. Поскольку мембрана паразитофорной вакуоли лишена белков, маркирую­ щих мембрану клетки хозяина, она не может сливаться с другими мембрана­ ми, и таким образом предотвращается слияние с лизосомами. Белковый мате­ риал экскретируемых плотных тел встраивается в мембрану паразитофорной вакуоли и каким-то образом участву­ ет в формировании трубочек, идущих от паразитофорной вакуоли вглубь цитоп­ лазмы клетки хозяина.

Нужно отметить, что, во-первых, не у всех ныне живущих споровиков есть полный набор элементов апикального комплекса (пример — вторичная утрата коноида), и, во-вторых, некоторые при­ митивные Apicomplexa, паразитирую­ щие внеклеточно, используют апикаль­ ный комплекс только для прикрепления.

Относительно недавно у несколь­ ких видов споровиков была обнаруже­

Система протистов

1 2 9

на новая органелла — пластида Api­ complexa, названная, соответственно, апикопластом (см. рис. 16). Она не об­ ладает способностью к фотосинтезу, но необходима для жизнедеятельности па­ разита. Апикопласт содержит ДНК и с высокой точностью дуплицируется при делении клетки. Другая недавно от­ крытая органелла — ацидокальцисома, — которая обнаружена также у трипаносоматид, имеет среду с кислой ре­ акцией и содержит в высокой концент­ рации кальций, магний, натрий, цинк и полифосфаты. В ее мембране обнаруже­ ны различные помпы и транслокаторы, среди которых протон-транслоцирую- щая пирофосфатаза, похожая на тако­ вую растений.

Кортикальные структуры у всех Api­ complexa устроены одинаково. Помимо системы продольных микротрубочек, берущих начало от полярного кольца, к ним относятся три мембраны: наружная клеточная и две под ней. Последние обозначаются как «внутренний мемб­ ранный комплекс» и представляют со­ бой систему уплощенных цистерн, т.е. систему альвеол, которая считается го­ мологичной амфиесмальным везикулам динофлагеллат и альвеолам инфузорий. Внутренний мембранный комплекс под­ стилает почти всю клеточную поверх­ ность. В нем есть небольшие просветы:

; Паразит начинает вдвигаться в растущую паразитофорную вакуоль, и лишь тогда плотный кон­ такт, который сохраняет позицию в плоскости поверхности клетки хозяина, становится кольце­ вым. — Прим. ред.

2 Секрет микронем конформирует трансмембранные белки хозяина; присоединенные к ним из­ нутри филаментозные структуры дезинтегрируются, и плазмалемма хозяина, лишившись кор­ тикального цитоскелета, становится достаточно эластичной, что позволяет паразиту инвагинировать ее и начать строить паразитофорную вакуоль. Часть секрета роптрий является мембран­ ным материалом, который встраивается в мембрану растущей паразитофорной вакуоли; таким образом, мембрана паразитофорной вакуоли создана паразитом, а не хозяином. — Прим. ред.

1 3 0 Эволюция и таксономия

	Рис. 89. Apicomplexa: ж и з н е н ­
	ный	цикл Eimeria maxima. 1 —
	заражение хозяина с п о р о з о и -
	т а м и , 2 - 6 — ш и з о г о н и я в ки ­
	ш е ч н о м э п и т е л и и ц ы п л е н к а ,
	7 - 1 5 — г а м о г о н и я , 1 2 - 1 4 —
	развитие макрогамет, 8 - 11 —
	р а з в и т и е м и к р о г а м е т , 16 —
	з и г о т а ( о о ц и с т а ) , 1 7 - 2 0 —
	с п о р о г е н е з в оболочке о о ц и с ­
	ты, 21 — с п о р о ц и с т а с двумя
	с п о р о з о и т а м и (по Грелю).
для экзоцитоза — на переднем и заднем	ную схему жизненного цикла можно
полюсах клетки — и для процессов эн-	представить	следующим образом
доцитоза — на боковой поверхности,	(рис. 89)'. Заражение осуществляют од­
где находятся одна или более латераль­	ноядерные спорозоиты. Они развивают­
ных инвагинаций клеточной мембраны,	ся в процессе спорогонии, который
которые называются микропорами.	включает редукционное деление зиготы
Шейку этих инвагинаций окружают	и серию последующих митотических
одно или два кольца электронно-плот­	делений. В кишечнике хозяина споро­
ного материала. Микропоры служат для	зоиты заражают эпителиальные клетки
поглощения пищи путем рецепторного	и растут. В простейшем случае они раз­
эндоцитоза. При этом формируются	виваются в гамонтов2. В ходе гамогонии
окаймленные клатрином везикулы.	гамонты делятся несколько раз до транс­
Жизненный цикл Apicomplexa весь­	формации в гаметы3, которые затем сли­
ма сложен. Обобщенную и упрощен­	ваются, образуя зиготы. После такого

1 На рисунке показан цикл кокцидий рода Eimeria, в то время как описанная ниже обобщенная схе­ ма цикла споровиков скомпонована из спорогонии Eimeria и гамогонии эугрегарин. — Прим. ред. 1 То есть за спорогонией немедленно следует гамогония, а мерогония первично отсутствует. Согласно другой концепции, исходный цикл споровиков включает все три фазы — спорогонию, мерогонию и гамогонию. — Прим. ред.

3 Здесь за модель взят цикл грегарин: гамонт, претерпевая прегамные деления, формирует гаме­ ты. У кокцидий женский гамонт не претерпевает делений и в ходе созревания целиком преоб­ разуется в макрогамету. — Прим. ред.

Система протистов

1 3 1

Р и с . 9 0 . A p i c o m p l e x a : р а н н я я ( а ) и поздняя (б)

стадии ш и з о г о н и и	Eime­
ria canadensis (из:	Muller

e t a l . : J . P r o t o z o o l . 2 0 [ 1 9 7 3 ] 2 9 3 ) . Увел.: a — 800x, 6— 1 OOOx.

двухфазного метагенеза из зигот разви­ вается новая генерация гаплоидных ;порозоитов.

В эволюционно продвинутых родах между спорогонией и гамогонией вкли­ ниваются дополнительные стадии бес­ полого размножения (шизогония, мерогония1), в ходе которых формируются многочисленные мерозоиты (рис. 90). Начало этой фазы ознаменовано диф­ ференциацией спорозоитов в меронты. Спорозоиты проникают в клетки хозя­ ина и вырастают в крупных многоядер­ ных или высокополиплоидных меронтов, которые обычно характеризуются редукцией апикального комплекса. Ме­ ронты формируют дополнительные мик­ ропоры или даже ротовые аппараты и чрезвычайно активно питаются. В конце разы роста эти клетки трансформиру­ ются в шизонтов (меронтов) и в процес- :е множественной плазмотомии (шизо­ гонии) дают одноядерных мерозоитов.

-:ерозоитах снова восстанавливается

1 л и к а л ь н ы й комплекс; они атакуют

клетки хозяина и снова развиваются в меронтов, что в конечном счете приво­ дит к тяжелой паразитемии хозяина. Мерозоиты также способны к зараже­ нию в начале гамогонии, если случай­ но попадут в другого хозяина. Накопле­ ние мерозоитов инициирует начало сле­ дующей фазы цикла — гамогонии. Пе­ реход от мерогонии к гамогонии у ряда споровиков сопряжен со сменой хозяи­ на. У большинства споровиков гамого­ ния идет в форме оогамии2: макрогамонт трансформируется в макрогамету без митозов, тогда как созревание микрогамонта сопровождается серией митотических делений, и формируется много микрогамет. Каждая стадия жиз­ ненного цикла характеризуется опреде­ ленным набором цитологических при­ знаков (см. рис. 303).

Апикальный комплекс формируется только в ходе спорогонии или шизого­ нии (мерогонии), и поэтому он прояв­ ляется в своей типичной конфигурации только в спорозоитах и мерозоитах.

Шизогония — множественное деление, мерогония — множественное почкование. Мерогония — четный случай шизогонии. Здесь подразумевается, что оба термина — полные синонимы, ког- 1 речь идет о жизненном цикле Apicomplexa. — Прим. ред.

У кокцидий — оогамия, у грегарин — изогамия или слабо выраженная анизогамия. — Прим.

1 3 2 Эволюция и таксономия

Рис. 9 1 . A p i c o m p l e x a . G r e g a r i n e a : а — пара г а м о н т о в , с ф о р м и р о ­ в а в ш и х с и з и г и й ; б — разновидности эпиме - рита; в — характерный облик клетки, с о с т о я ­ щ е й и з э п и м е р и т а (эп), протомерита (пм) и д е й т о м е р и т а (дм), и ее з а я к о р и в а н и е в эпителиальной клетке (эк) п р и п о м о щ и э п и ­ м е р и т а (б и в — п о : Леже). Увел.: а — 85х.

Спорогония служит для восстановления гаплоидного набора хромосом, а также, за счет дополнительной пролиферации, позволяет паразиту более уверенно обо­ сноваться в новом хозяине. Однако де­ ления в процессе шизогонии и гамого­ нии увеличивают число гамет и зигот и, следовательно, ооцист, что таким обра­ зом увеличивает вероятность новых заражений .

Система Apicomplexa не устоялась. Чаще их подразделяют на три класса: Gregarinea, Coccidea и Haematozoea. Для двух первых групп характерно на­ личие коноида, поэтому их объединяют в Conoidasida; у Haematozoea коноид отсутствует — их называют Aconoidasida.

Класс GREGARINEA Dufour, 1828 -

ГРЕГАРИНЫ

Всего насчитывается 1465 видов грегарин'. Главная отличительная чер­ та этого таксона, которая считается при­ митивным признаком, — мужской и женский гамонты подвергаются множе­ ственному делению и поэтому продуци­ руют почти одинаковое количество га­ мет. Гаметы могут быть морфологиче­ ски различными (анизогамия) или оди­ наковыми (изогамия). У примитивных форм гамонты развиваются независимо друг от друга; гамонты эволюционнс продвинутых таксонов объединяются и образуют сизигий еще до окончания фазы индивидуального роста (рис. 91а)

1 После того как этот учебник вышел из печати, в работах по валовому секвенированию про* морских донных отложений было выявлено колоссальное разнообразие организмов-призраков Значительная доля полученных генных последовательностей попадает в кластер Apicomplexa I скорее всего, принадлежит неизвестным мелким грегаринам. Кроме того, довольно узкая спе циализация Neogregarinida по отношению к видам насекомых-хозяев дает основания полагап что здесь также содержится большой резерв еще неописанных видов грегарин. — Прим. ред.

Система протистов

1 3 3

Рис. 92. Gregarinea: жизненный цикл Stylocephalus longicollis. Развитие в кишечнике жука Slaps mortisaga ( 1 - 4 ) и вне хозяина ( 5 - 1 4 ) . З а р а ж е н и е жука п р о и с х о д и т перорально; в гоедней кишке из с п о р ы выходят спорозоиты (1); там же они вырастают в гамонтов (2). Зрелые гамонты отбрасывают э п и м е р и т ы и объединяются в пары (3). Пара гамонтов окоужается о б щ е й оболочкой цисты (4). Г а м о н т о ц и с т ы выделяются наружу с фекалиями •сука. В каждом гамонте п р о и с х о д и т увеличение числа ядер (5), после чего о б р а з у ю т с я "аметы (6, 7) . Оставшаяся цитоплазматическая масса формирует окруженное мембраной эстаточное тело (7). Гаметы сливаются (7, 8), образуя зиготу, которая развивается в спо - z\. и м е ю щ у ю форму кошелька (9). Первое деление зиготы редукционное (10). В ходе с п о - ; о г о н и и ф о р м и р у ю т с я 8 с п о р о з о и т о в ( 1 1 - 1 5 ) . Стадии развития показаны при разных уве­ личениях. Диплоидна только зигота (зачернена) (по Грелю).

I затем инцистируются, секретируя об-	сты отсутствуют), которые содержат 4-
иую оболочку (гамонтоцисту). После	16 гаплоидных спорозоитов.
-юнтогамии происходит формирова­	Трофические стадии развиваются
ние гамет и, соответственно, зигот. Из	из спорозоитов и вырастают в крупных
зигот формируются ооцисты (спороци-	(иногда до 10 мм длиной) гамонтов.

134 Эволюция и таксономия

Для них характерно скользящее движе­ ние, чему способствуют многочислен­ ные продольные складки, или гребни поверхности тела, укрепленные микрофиламентами (см. рис. 269). Клетка гамонта подразделяется на два отдела, которые отделены друг от друга пере­ тяжкой: передний протомерит и задний более крупный и содержащий ядро дейтомерит. Передний конец протомерита часто несет специальный вырост — ли­ бо эпимерит, либо мукрон; форму пос­ леднего задает расположенный внутри коноид. Эпимериты бывают разного строения (рис. 916) и служат для заякоривания организма в эпителиальных клетках хозяина. Они отбрасываются после формирования сизигия, когда зад­ няя клетка (сателлит) своим протомеритом прикрепляется к дейтомериту пере­ дней клетки (примита).

За исключением ранних стадий раз­ вития, грегарины живут преимущест­ венно как внеклеточные паразиты. Они населяют кишечник и полости тела артикулят, моллюсков, иглокожих и обо­ лочников. Чаще всего они встречаются в членистоногих (рис. 92). Однако па­ тогенное воздействие отмечено лишь для немногих насекомых. Все циклы моноксенные (однохозяинные).

Класс объединяет три системати­ ческие группы (Archi-, Ей- и Neogregarinida). Эти группы различаются по сле­ дующим морфологическим признакам: наличию или отсутствию гамонтоцист,

специфике подразделения клетки трофонта на отделы и строению эпимерита. В отличие от эугрегарин, архигрегарины и неогрегарины (шизогрегарины) развиваются преимущественно внутриклеточно и обладают шизогонией1. Архигрегарины — паразиты морских чер­ вей2; неогрегарины — преимуществен­ но насекомых. Примеры: Gregarina, Mattesia, Monocystis, Selinidioides, Stylocephalus, Siedleckia.

Класс COCCIDEA Leukart, 1879 —

кокцидий

Жизненный цикл кокцидий отлича­ ется от цикла грегарин по нескольким признакам. Макрогамонты развиваются в макрогаметы без деления. Микрогамонты делятся и формируют, как пра­ вило, трехжгутиковые микрогаметы (рис. 89). Зигота преобразуется в ооцисту и делится в ходе спорогонии обыч­ но на 4-32 (или более) споробластов. Споробласт выделяет собственную обо­ лочку (образуется спороциста) и, пре­ терпевая митотические деления, преоб­ разуется в 2-8 (или более) спорозоитов.

Все кокцидий — внутриклеточные паразиты; исключения известны только в пределах отряда Protococcida. Подраз­ деление на отряды базируется на сопо­ ставлении жизненных циклов. При вы­ делении таксономических единиц более низкого уровня (семейств и родов), осо­ бенно в крупных отрядах, претерпев-

1 Авторы имеют в виду, что в отношении жизненного цикла различия между тремя таксонами грегарин состоят в следующем: архи- и неогрегарины имеют шизогонию в цикле, и потому их иногда объединяют в нетаксономическую группировку шизогрегарины, а у центрального отря­

да	грегарин — Eugregarinida — цикл проходит без	шизогонии. — Прим. ред.
2 «Морские черви» в данном случае — это несколько		семейств седентарных полихет, Sipunculida
и	Enteropneusta. — Прим. ред.

игах мощную адаптивную радиацию, основным признаком является количе­ ство спорозоитов в спороцисте и коли­ чество спороцист в ооцисте.

Отряд Agamococcida Levine, 1979 —

Ага мококцидии

Мерогония и гаметогония отсут­ ствуют. После заражения хозяина спорозоиты соединяются попарно и слива­ ются, формируя зиготу. Агамококцидии паразитируют в морских аннелидах и кишечнополостных.

Примеры: Rhytidocystis, Gemmocystis.

Этряд Protococcida Kheisin, 1956 Coelotrophida) — Протококцидии

В жизненном цикле протококцидии ?тсутствует стадия шизогонии. Трофонты. как и гамонты, созревают внеклегочно. Эти паразиты обнаружены в пи­ щеварительном тракте и полости тела морских аннелид.

Примеры: Eleutheroschizon, Grellia.

Сгфяд Adeleida Leger, 1911 —

Аделеиды

Подобно гамонтам грегарин, гамон­ ты аделеид в ходе своего созревания :о-единяются попарно, формируя сизипш. Однако здесь гамонты разного раз­ мера, поэтому подразделяются на мак­ ро- и микрогамонты, демонстрируя •еловой диморфизм. Микрогамонты гс-единяются с макрогамонтами латерадьно и обычно дают от 2 до 4 микро­ гамет. Перед тем как мерозоиты диффе­ ренцируются в гамонтов, они проходят

Система протистов

1 3 5

один или несколько циклов пролифера­ ции в форме мерогонии. Первое поко­ ление меронтов дает крупных мерозо­ итов, а второе — мелких: по-видимому, предшественников гамонтов.

Жизненный цикл бывает как гомоксенным, так и гетероксенным. Для мно­ гих гетероксенных видов, паразитиру­ ющих в беспозвоночных животных, дефинитивный хозяин и переносчик неизвестны. Особенно часто аделеиды встречаются в кишечном эпителии, а также железистых и жировых клетках беспозвоночных (нематод, аннелид, членистоногих, моллюсков и сипункулид). Некоторые виды рода Haemogregarina поражают клетки крови рыб и амфибий, иногда нанося экономический ущерб. Передача паразита новым осо­ бям хозяина происходит при участии кровососущего переносчика — пиявки или клеща. Представители рода Klossia обнаружены также в почках млекопита­ ющих.

Примеры: Adelea, Haemogregarina, Karyolysus, Klossia.

Отряд Eimeriida Leger, 1911 —

Эй м е р и и д ы

Вжизненном цикле Eimeriida сизи­ гий отсутствует, микро- и макрогамонты развиваются раздельно. Микрогамонты всегда производят большое количество микрогамет. Зигота в большинстве слу­ чаев неподвижна. Спорогония проходит

вдва этапа: сначала формируются ооци­ сты со споробластами, затем из после­ дних формируются спороцисты со спорозоитами. Количество спороцист и спорозоитов, формируемых в ооцисте, меньше, чем у аделеид. Роды отличают

1 3 6 Эволюция и таксономия

Рис. 93. Apicomplexa, Coccidea: а — жизненный цикл Toxoplasma gondii. 1 — неспорули - рованная о о ц и с т а в фекалиях кошки; 2 — развитие двух с п о р о ц и с т , с о д е р ж а щ и х по четы­ ре спорозоита, которые высвобождаются в кишечнике промежуточного хозяина; 3 — раз­ витие внутриклеточных псевдоцист, наполненных м е р о з о и т а м и ; 4 — в ы ш е д ш и е из лоп ­ нувших псевдоцист мерозоиты (тахизоиты) вызывают заражение плода или ф о р м и р у ю т устойчивые тканевые цисты (5) с п о к о я щ и м и с я мерозоитами (которых называют бради - зоитами) в мышцах или мозге; 6 — повторение стадий 3 - 5 в плотоядном хозяине, кото­ рое сочетается с ф о р м и р о в а н и е м тканевых цист (7) или вызывает конгенитальный токсоплазмоз у плода (8); в кошке продолжительность развития о о ц и с т зависит от способа

заражения: после заглатывания псевдоцист (I) — 9 - 1 1	д н е й , после заглатывания ткане­
вых цист т и п а 1 (II) — 2 1 - 2 4 дня и после заглатывания	тканевых цист типа 2 (III) — 3-Е

д н е й ; б — 14-месячная девочка с гидроцефалией, вызванной пренатальным токсоплазмозом (а — по Мельхорну, б — по Симон и Яннер).

друг от друга по наличию или отсут­ ствию смены хозяев, но таксономиче­ ские связи многих родов еще не опре­ делены. Свыше 450 видов родов Eimeria (в ооцисте 4 спороцисты, каждая с 2 спорозоитами, см. рис. 89) и Isospora (2 спороцисты, каждая с 4 спорозоита­ ми) имеют моноксенный цикл и, как правило, высокоспецифичны к хозяину. Заражение происходит контаминативным путем через экскременты, которые заглатываются очередным хозяином. Двойная оболочка, образованная стен­ ками ооцисты и спороцисты, обеспечи­ вает паразиту надежную защиту от вне­ шних воздействий. Она хорошо пред­ охраняет паразита от высыхания и по­ зволяет ему пройти спорогонию вне хозяина. Ооцисты сохраняют инвазионность в течение нескольких месяцев. Так же проходит спорогония у гетероксенных видов, жизненный цикл кото­ рых характеризуется факультативной или облигатной сменой хозяев {Toxo­ plasma, Sarcocystis, Frenkelia).

Для Toxoplasma gondii (2 спороцис­ ты с 4 спорозоитами каждая) дефини­ тивным хозяином являются представи­ тели кошачьих. Все три фазы развития паразита завершаются у них в кишеч­ ном эпителии (рис. 93). Не только дру­ гие кошки, но также всеядные и траво­ ядные млекопитающие заражаются при поедании ооцист. В перечень факульта­ тивных промежуточных хозяев Toxo­ plasma gondii входят объекты охоты кошачьих и человек. Попав в промежу­ точного хозяина, спорозоиты пробода­ ют кишечный эпителий и поражают в первую очередь клетки лимфатической системы. Бинарное деление токсоплазмы очень своеобразно и носит название

Система протистов

1 3 7

эндодиогении (что означает внутрикле­ точное парное почкование. — Прим. ред.). После серии таких делений коли­ чество клеток паразита внутри парази­ тофорной вакуоли («псевдоцисты») уве­ личивается. На более поздних стадиях развития инфекции в мозгу или мышеч­ ной ткани формируются так называе­ мые тканевые цисты, отделенные от тканей толстой стенкой. Они содержат многочисленных банановидных «цистомерозоитов», которые также формиру­ ются посредством эндодиогении и представляют собой стадии покоя. Ког­ да такую мышечную ткань с тканевы­ ми цистами поглощает другой промежу­ точный хозяин, эндодиогения возобнов­ ляется. Однако повторение шизогонии в промежуточных хозяевах не замыка­ ет цикл; гамогония не начнется, пока псевдоцисты или тканевые цисты не по­ падут в кишечник окончательного хозя­ ина (т.е. кошки).

Человек заражается токсоплазмой в основном при контакте с кошачьими экскрементами или через сырое мясо. У взрослых редко проявляются патоло­ гические симптомы — разве что набу­ хают лимфатические узлы. Однако пла­ центарное заражение плода часто ведет к тяжелому или даже летальному забо­ леванию (детскому токсоплазмозу). Эта разновидность токсоплазмоза развива­ ется только тогда, когда первое зараже­ ние происходит во время беременнос­ ти. Инфицирование в ходе первого три­ местра обычно приводит к потере пло­ да. На более поздних сроках беремен­ ности вероятность отторжения плода становится все ниже, но существует риск, что у младенца возникнут такие дефекты, как гидроцефалия, отложение