Хаусман, Хюльсман, Радек - Протистология (2010 г

48 Эволюция и таксономия

отной и прокариотной клеткой. Общая схема этого процесса описана в уже упо­ мянутой теории стадийного эндосимбиоза, которая утверждает, что возникно­ вение митохондрий от такой симбиотической ассоциации было реализовано только однажды. Вопрос о том, возник­ ли ли гидрогеносомы (которые встреча­ ются только у амитохондриальных про­ тистов) в результате преобразования митохондрий или от эндосимбионтов, давших начало и митохондриям, и гидрогеносомам, пока не может быть решен однозначно. Существенно, что анаэроб­ ные инфузории с гидрогеносомами час­ то имеют близких родственников с ми­ тохондриями, и сейчас ясно, что эти ана­ эробные протисты филогенетически связаны с их аэробными предшествен­ никами. Таким образом, вполне вероят­ но, что анаэробные свободноживущие

инфузории с гидрогеносомами эволюци­ онировали от аэробных инфузорий с ми­ тохондриями. Однако есть основания полагать, что гидрогеносомы инфузорий из рубца жвачных эволюционировали независимо от гидрогеносом некоторых парабазалий, т.е. жгутиконосцев, живу­ щих в термитах. В каждом случае гид­ рогеносомы оказываются вторичным приобретением, и это служит важным критерием для оценки монофилии той или иной группы. Кроме того, присут­ ствие прокариотных симбионтов в ком­ бинации с отсутствием митохондрий и гидрогеносом является полезным при­ знаком для разграничения, например, парабазалий и архамеб.

Теория стадийного эндосимбиоза объясняет также и происхождение пла­ стид. Безмитохондриальные протисты с хлоропластами не известны, поэтому

Рис. 30. Трехмерная схема (основанная на молекулярных и морфологических данных) эво­ люционных преобразований фототрофных эукариот. Индивидуальные геномы клетки хо­ зяина и э н д о с и м б и о н т а показаны линиями: пути развития автотрофов (АР) — точками, ге­ теротрофных прокариот (HP) — пунктиром, гетеротрофных эукариот (НЕ) — сплошной л и ­ нией. Уровень НЕ — это уровень гетеротрофных эукариот с двумя геномами (2), возник­ ш и м и в результате э н д о с и м б и о з а между примитивным эукариотом и гетеротрофным про ­ кариотом — предшественником митохондрий . РЕ — уровень фототрофного эукариота с тремя геномами, который сформировался в результате э н д о с и м б и о з а с фототрофным прокариотом (3). НЕ + РЕ — уровень вторичного э н д о с и м б и о з а между гетеротрофным эукариотом уровня НЕ и о д н и м из фототрофных партнеров уровня РЕ, представляющих появление фототрофных организмов, таких как динофлагеллаты (D), хромисты (Chr), эв - глениды без симбионтов (Ей) и с с и м б и о н т а м и (Eus) и другие таксоны; первоначальное количество геномов 4 (+ 1 редуцированный митохондриальный геном) . НЕ + НЕ + РЕ — уровень наиболее сложных а с с о ц и а ц и й : одноклеточные организмы уровня НЕ + РЕ с и м ­ бионты гетеротрофных эукариот, что обнаружено у цилиат (Ci и Cis), фораминифер (Fo и Fos) и радиолярий («Р.» и «R»s), без симбионтов и с н и м и , соответственно; или многокле­ точные животные (Со — кораллы). В таких случаях количество геномов может достигать с е м и , но обычно присутствует только 5. В пределах трех низших уровней организмы с од­ ноклеточной организацией независимо эволюционировали в организмы с многоклеточ­ ной организацией, что показано стрелками влево и вправо: многоклеточные организмы возникают в филетических линиях Biliphyta (Bi), Chlorobionta (Ch), Phaeophyta (Ph), выс­ ших грибов (А/В — Ascomycota/Basidiomycota) и высших Metazoa (hMz) (по Хюльсману и Хаусману).

50 Эволюция и таксономия

Первичный

эндосимбиоз	Цианобактерия
	клетка-хозяин I

Rhodophyta Glaucocystophyta Viridiplantae

Вторичный

эндосимбиоз

клетка-хозяин II

Apicom-	Prymnesio-	Bacillario-	Dino-	Crypto-	ReticuloEugienida	Dino-
plexa	monada	phyceae	flagellata	monada	filosa	flagellata

Третичный

эндосимбиоз

клетка-хозяин

клетка-хозяин III

Dinoflagellata

(с криптомонадой)

В

Рис. 3 1 . Схема, объясняющая э в о л ю ц и ю и многообразие фототрофных протистов, воз­ никших в результате первичного, вторичного и третичного э н д о с и м б и о з о в . Первичный

эн д о с и м б и о з : поглощение путем фагоцитоза свободноживущей цианобактерии с после­

ду ю щ е й ее адаптацией, ведущей (после латерального переноса генов от симбионта в ядро

общепризнано, что только эукариотная клетка уже имеющая митохондрию мог­ ла приобрести хлоропласт. Пластиды генетически близки современным цианобактериям. По всей вероятности, единственная разновидность цианобактерий эволюционировала каждый раз независимым путем в настоящие двумембранные пластиды Chlorophyta, Rhodophyta и Glaucocystophyta (рис. 30). Эти хлоропласты отличаются по соста­ ву основных и дополнительных пигмен­ тов: зеленые водоросли и их потомки имеют пластиды с хлорофиллами аиЬ, красные водоросли и их потомки — с хлорофиллами а и с1. С другой сторо­ ны, обе группы эукариот имели одно­ клеточных представителей, которые оказались способны стать пластидоподобными симбионтами многих эукариотных хозяев. В частности, зеленые водоросли в лице своих потомков ста­ ли фотосимбионтами хлорарахниевых и эвгленовых, а красные водоросли — споровиков, криптомонад, динофлагеллат, хризомонад, примнезиомонад и других. В некоторых случаях эти связи дестабилизировались, как, например, в случае бесцветных (гетеротрофных) эв­ гленовых или лабиринтул, и лишь со­ хранившийся глазок указывает на то, что в них когда-то присутствовал эндосимбионт. Пока еще неполные данные

Эволюция одноклеточных эукариот

51

о симбиотических ассоциациях между различными хозяевами и эндобионтами — от первичного эндосимбиоза ко вторичному (и даже к третичному) — суммированы на рисунке 31.

Возникновение эукариотного жгу­ тика стало важнейшим эволюционным приобретением. Независимо от приня­ тия той или иной гипотезы о происхож­ дении этого двигательного аппарата (путем анагенеза от простых ассоциа­ ций микротрубочек, используемых при кариокинезе, или, напротив, в результа­ те маловероятного симбиоза со спиро­ хетами), само по себе наличие жгутиков и различные типы их расположения на клетке служат важными признаками при поисках монофилетических таксо­ нов. Таким образом, если бы отсутствие жгутика сопровождалось другими при­ митивными особенностями (отсутстви­ ем диктиосом или митохондрий), то та­ кую конструкцию следовало бы считать исходной, но до сих пор такое сочета­ ние признаков в современных таксонах не найдено. Вторичное отсутствие жгу­ тика также служит апоморфным при­ знаком, особенно когда имеются другие продвинутые признаки (например, на­ личие пластид). В качестве примера: утрата жгутика в процессе эволюции — это признак многих групп, обладающих амебоидной подвижностью или клеточ-

' У красных водорослей обнаружен только хлорофилл а. — Прим. пер.

хозяина) к пластиде со стенкой из двух мембран, которая характерна для Viridiplantae (= Chlorobionta), Rhodophyta и Glaucocystophyta. Вторичный э н д о с и м б и о з зеленых и крас­ ных водорослей с гетеротрофными протистами приводит к ф о р м и р о в а н и ю фототрофных клеток с пластидами, окруженными тремя или четырьмя мембранами . Третичный с и м б и ­ оз становится возможным после редукции собственных пластид и нового с и м б и о з а с фототрофным эукариотом (по Ш т о б е и Майру) .

52 Эволюция и таксономия

ной стенкой, и может рассматриваться как адаптация к бентосному или, по­ зднее в истории Земли, к наземному образу жизни.

К сходным рассуждениям прибега­ ют при оценке наличия или отсутствия диктиосом. Удивительно, но эта ассоци­ ация мембранных цистерн обнаружива­ ется только в клетках с митохондриями или гидрогеносомами. Резонно предпо­ ложить, что функциональные измене­ ния в эволюции аппарата Гольджи, ко­ торый продуцирует лизосомы, были обусловлены изменением типа питания среди одноклеточных эукариот: от осмотрофии и бактериотрофии к хищни­ честву Кроме того, у многих протистов элементы стенки цисты и раковинки, а также экструсомы синтезируются при помощи аппарата Гольджи. Поэтому об­ ладающие такой многофункциональной органеллой особи оказались способны­ ми вырабатывать лучшие стратегии вы­ живания. С другой стороны, простота строения диктиосом у многих эукариот и удивительная сложность диктиосом у

Parabasalia приводят к заключению, что эта органелла развивалась в разных так­ сонах независимо из каких-то прими­ тивных структур1.

Сравнение и оценка примитивных и продвинутых морфологических призна­ ков в совокупности с доступными био­ химическими и молекулярно-биологи- ческими данными позволяет сконст­ руировать филогенетическое древо, которое пока еще в определенных аспек­ тах гипотетично (см. рис. 33). В началь­ ной точке видообразования находится одноклеточный организм, который ха­ рактеризуется следующими основными функционально-морфологическими приобретениями: два жгутика, система внутриклеточных мембран (ядерная оболочка, шероховатый и гладкий эндоплазматический ретикулум, лизосо­ мы), хромосомы, митотический и мейотический аппарат из микротрубочек, си­ стема микрофиламентов (актомиозин) для цитокинеза, а также для выполне­ ния цитоскелетных функций и обеспе­ чения подвижности, и 70S рибосомы.

1 Трудно представить какие-то более примитивные структуры, чем аппарат Гольджи, состоящий из одиночных цистерн, как, например, у грибов. Вероятно, авторы имеют в виду образование диктиосом из отдельных цистерн, как основное направление в эволюции аппарата Гольджи. —

Прим. пер.

53

Развитие систематики

Первоочередные цели зоологиче­ ской систематики — установить род­ ственные отношения между таксонами, смоделировать исторические фазы эво­ люции организмов (филогения) и дать рациональное объяснение фундамен­ тальным процессам и причинам фило­ генетического развития (эволюционная биология).

Со времен Левенгука и вплоть до XXI века работы по систематике протистов осуществлялись преимущественно без выявления родственных связей; единственным доступным критерием принадлежности к одному таксону было морфологическое сходство орга­ низмов. Например, малый размер бак­ терий, одноклеточных эукариот, а так­ же некоторых растений и животных послужили основанием для объедине­ ния их в группу Animalcula, или Infu­ soria. Изучение строения протистов и анализ их филогении были начаты Эренбергом и Дюжарденом. Первые генеалогические деревья были постро­ ены под влиянием теории происхожде­ ния видов Чарльза Дарвина (с 1842 года), которую Геккель активно приме­ нил к протистам. В то время были со­ зданы таксономические термины, мно­ гие из которых используются и по на­ стоящее время: Polycystinea Ehrenberg, 1838; Rhizopoda von Siebold, 1845; Ciliata Perty, 1852; Flagellata Cohn, 1853; Radiolaria J. Mtiller, 1858; Suctoria Claparede et Lachmann, 1858/59; Mycetozoa de Вагу, 1859; Heliozoa Haeckel, 1866; Mastigophora Diesing, 1866; Sarcodina Schmarda, 1871; Filosea Leidy, 1879;

Sporozoa Leuckart, 1879; Acantharea Haeckel, 1881; Myxosporidia Biitschli, 1881. Бючли был первым, кто предло­ жил систему Protozoa (табл. 2).

Т а б л и ц а 2 .	С и с т е м а Б ю ч л и			1889 г о д а
Тип	Класс			Подкласс
			r	Rhizopoda
r S a r c o d i n a -				Heliozoa
				Radiolaria
				Gregarinida
- S p o r o z o a -				Myxosporidia
Protozoa-			L S a r c o s p o r i d i a
- M a s t i g o p h o r a
-	Infusoria			Ciliata

Suctoria

Благодаря ее простоте, эта схема все еще используется — преимущественно в учебниках по общей зоологии. Одна­ ко накопление новых знаний, включая переоценку значения признаков, под­ вигло Хонигберга и десять его соавто­ ров к созданию более современной си­ стемы в 1964 году. Эта схема приведе­ на в таблице 3.

Таблица 3. Система Хонигберга с соавторами 1964 года

Тип	Подтип			Класс
				— Sarcodina
	i— Sarcomasti — — Mastigophora
	g o p h o r a			— Opalinata
	— Sporozoa			— Telosporea
Protozoa —				— Toxoplasmea
	_ .			г- Myxosporidia
	— C n i d o s p o r a H ...
				L- Microspondia
	— Ciliophora			— Ciliatea

54 Эволюция и таксономия

Ее отличия от системы Бючли за­ ключались преимущественно в разделе­ нии старого таксона Sporozoa на Cnidospora (споры с филаментом) и так назы­ ваемых новых Sporozoa (споры без филамента), а также в слиянии Mastigo­ phora и Sarcodina с образованием ново­ го подтипа Sarcomastigophora.

Новые ультраструктурные исследо­ вания в последующие десятилетия по­ зволили достичь нового уровня понима­ ния проблемы. Осознание огромного многообразия одноклеточных организ­ мов привело к идее о независимых фи­ логенетических путях развития. В 1980 году комитет по номенклатуре (Ливайн и 15 соавторов) предложил систему, в которой эта гетерогенность отражена в признании семи типов вместо типа Protozoa (табл. 4).

Т а б л и ц а 4 . С и с т е м а Л и в а й н а с с о а в т о р а м и 1 9 8 0 г о д а

П о д ц а р с т в о : P r o t o z o a

1. Тип Sarcomastigophora Honigberg & Balamuth, 1963

2. Тип Labyrinthomorpha Page, 1980

3. Тип Apicomplexa Levine, 1970

4. Тип Microspora Sprague, 1977

5. Тип Ascetospora Sprague, 1978

6. Тип Myxozoa Grasse, 1970

7. Тип Ciliophora Doflein, 1901

Опубликованный Обществом протозоологов в 1985 году «Иллюстрирован­ ный атлас простейших» (The Illustrated Guide to the Protozoa) содержит в подцарстве Protozoa только 6 типов с 28 классами (табл. 5). Новые по сравнению с системой Ливайна с соавторами (1980) таксоны приведены здесь в круглых скобках, а классы с новыми названиями отмечены квадратными скобками.

«Руководство по протестам» (Hand­ book of Protoctista), опубликованное в 1990 году Маргулис, Корлисом, Мелконианом и Чапменом, насчитывает в пре­ делах Protoctista, наряду с двумя сомни­ тельными, 35 более или менее реаль­ ных типов (табл. 6). В список типов вошли новообразованные таксоны, раз­ битые на части прежние типы Protozoa, классические полцарства и отделы во­ дорослей (Rhodophyta, Phaeophyta, Chlorophyta) и некоторых грибов (Hyphochytridiomycota, Plasmodiophoromycota, Chytridiomycota и Oomycota). Эта (не­ формальная) система уже отчасти фило­ генетически ориентирована, но основа­ на просто на наличии жгутика или при­ сутствии/отсутствии сложных жизнен­ ных циклов.

Авторы системы подчеркивают ге­ терогенность одноклеточных существ введением непривычно большого коли­ чества таксонов высокого ранга. Была проведена также радикальная ревизия хорошо известных групп. В особенной степени это коснулось прежних Rhi­ zopoda, которые были разделены на де­ вять типов. С другой стороны, неко­ торые таксоны мало изменились, на­ пример Ciliophora и преемники Spo­ rozoa.

Во втором издании нашего пособия (1996), используя, помимо морфологи­ ческих, молекулярные данные и эволю­ ционные гипотезы того времени, мы предложили систему простейших, под­ черкивающую филогенетические связи (табл. 7). Система Кавалье-Смита (1998) и схема, представленная во втором из­ дании «Иллюстрированного атласа про­ стейших» (The Illustrated Guide to the Protozoa, 2000), каждая из которых от-

		Развитие		систематики	55
Т а б л и ц а 5 . С и с т е м а , п р и н я т а я в п е р в о м и з д а н и и « И л л ю с т р и р о в а н н о г о а т л а с а
п р о с т е й ш и х » 1 9 8 5 г о д а
П о д ц а р с т в о P r o t o z o a (Goldfufl,	1 8 1 8 ) v o n S i e b o l d ,		1 8 4 6
Тип Sarcomastigophora Honigberg & Balamuth, 1963
Подтип Mastigophora Diesing,	1866
Класс Phytomastigophorea Calkins, 1909
Класс Zoomastigophorea Calkins, 1909
Подтип Opalinata Corliss & Balamuth, 1963
Класс Opalinatea Wenyon,		1926
Подтип Sarcodina Schmarda,	1871
Надкласс Rhizopodea von Siebold, 1845
Класс Lobosea Carpenter,		1861
Класс Acarpomyxea Page,		1976
(Класс Acrasea Schroter, 1886)
Класс Mycetozoea de Bary, 1859
(Класс Plasmodiophorea Cook, 1928)
Класс Filosea Leidy, 1879
Класс Granuloreticulosea de Saedeler, 1934
(Класс Xenophyophorea Schulze, 1904)
Надкласс Actinopodea Calkins,	1902
Класс Acantharea Haeckel,		1881
Класс Polycystina (Ehrenberg, 1838) Riedel, 1967
Класс Phaeodarea Haeckel,		1879
Класс Heliozoea Haeckel, 1866
Тип Labyrinthomorpha Page, 1980
(Класс Labyrinthulea Levine & Corliss, 1963)
Тип Apicomplexa Levine, 1970
Класс Perkinsida Levine, 1978
Класс Sporozoasida Leuckart, 1879
Тип Microspora Sprague, 1969
Класс Metchnikovellidea Weiser, 1977
[Класс Rudimicrosporea Sprague, 1977]
Класс Microsporididea Corliss & Levine, 1963
[Класс Microsporea Delphy, 1963]
Тип Myxozoa Grasse, 1970
Класс Myxosporea Butschli,		1881
Класс Actinosporea Noble,		1980
Тип Ciliophora Doflein, 1901
Подтип Postciliodesmatophora Gerassimova & Seravin,				1976
Класс Karyorelictea Corliss,		1974
Класс Spirotrichea Butschli,		1889
Подтип Rhabdophora Small, 1976
Класс Prostomatea Schewiakoff, 1896
Класс Litostomatea Small & Lynn, 1981
Подтип Cyrtophora Small, 1976
Класс Phyllopharyngea de Puytorac et al., 1974
Класс Nassophorea Small & Lynn, 1981
Класс Oligohymenophorea de Puytorac et al.,			1974
Класс Colpodea de Puytorac et al., 1974

56 Эволюция и таксономия

Т а б л и ц а 6 . С х е м а М а р г у л и с с с о а в т о р а м и

Ц а р с т в о P r o t o c t i s t a ( H o g g , 1 8 6 1 ) M a r g u l i s & S c h w a r t z , 1 9 8 8

Тип	Класс
С е к ц и я	I

Типы без жгутиковых стадий и сложных жизненных циклов

1. Rhizopoda

Lobosea

Filosea

2. Haplosporidia

Haplosporea

3. Paramyxea

Paramyxidea

Marteiliidea

4. Myxozoa

Myxosporea

Actinosporea

5. Microspora

Rudimicrosporea

Microsporea

С е к ц и я II

Типы без жгутиковых стадий, но со сложными жизненными циклами

6. Acrasea

Acrasida

7. Dictyostelida

Dictyostelida

8. Rhodophyta

Rhodophyceae

9. Conjugatophyta

Conjugatophyceae

С е к ц и я III

Типы со жгутиковыми стадиями, но без сложных жизненных циклов

10.Xenophyophora Psamminida Stanomida

11 . Cryptophyta Cryptophyceae

12.Glaucocystophyta

Glaucocystophycea

13. Karyoblastea

Karyoblastea

14. Zoomastigina

A m o e b o m a s t i g o t a

1990 г о д а

Bicoecida

Choanomastigota

Diplomonadida

Pseudociliata

Kinetoplastida

Opalinata

Proteromonadida

Parabasalia

Retortamonadida

Pyrsonymphida

15. Euglenida

Euglenophyceae

16. Chlorarachnida

Chlorarachniophyceae

17.Prymnesiophyta Prymnesiophyceae

18.Raphidophyta Raphidophyceae

19.Eustigmatophyta Eustigmatophyceae

20. Actinopoda

Polycystina

Phaeodaria

Heliozoa

Acantharia

2 1 . Hyphochytriomycota

Hyphochytrida

22. Labyrinthulomycota

Labyrinthulida

Thraustochytrida

23. Plasmodiophoromycota

Plasmodiophorida

С е к ц и я IV

Типы со жгутиковыми стадиями и сложными жизненными циклами

24 . Dinoflagellata Dinophyceae Syndiniophyceae

25. Chrysophyta Chrysophyceae Pedinellophyceae Dictyochophyceae (= Silicoflagellata)

26. Chytridiomycota Chytridiomycetes

27. Плазмодиальные слизевики Protostelida Myxomycotina

				Развитие	систематики	57
Т а б л и ц а 6 . О к о н ч а н и е
28. Ciliophora				Fragilariophyceae
Karyorelictea				Bacillariophyceae
Spirotrichea			32 . Chlorophyta
Prostomatea				Prasinophyceae
Litostomatea				Chlorophyceae
Phyllopharyngea				Ulvophyceae
Nassophorea				Charophyceae
Oligohymenophorea				и 4 другие группы ранга порядка
Colpodea			33. Oomycota
29. Granuloreticulosa				Saprolegniomycetidae
Athalamea				Peronosporomycetidae
Foraminifera			34.	Xanthophyta
30. Apicomplexa				Xanthophyceae
Gregarinia			35.	Phaeophyta
Coccidia				Phaeophyceae
Haematozoa			36. incertae sedis:
3 1 . Bacillariophyta				Ellobiopsida
Coscinodiscophyceae				Ebriida
Т а б л и ц а 7. С и с т е м а Х а у с м а н а и Х ю л ь с м а н а , о п у б л и к о в а н н а я в 1 9 9 6 г о д у
в о в т о р о м и з д а н и и у ч е б н и к а
Империя	Царство	Подцарство		Надтип	Тип
	Microspore
	Archamoebaea
				Retortamonada
			Tetramastigota		Axostylata
					Euglenozoa
					Heterolobosa
					Dictyostela
					Protostela
Eukaryota					Myxogastra
	Mastigota				Chromista
		Dimastigota
					Alveolata
			Metakaryota
				Choanoflagellata
					Chlorophyta
				и	Amoebozoa
				g>	Granuloreticulosa
				w

icertae

Actinopoda

Ascetospora

Myxozoa